Un año más tarde volvió a colaborar con Corman como actor del filme 'Creature from the Haunted Sea', y después de eso, su carrera como intérprete se extendió a poco más de cuatro filmes. No obstante, Towne formó una amplia y reconocida trayectoria como guionista, a veces incluso como escritor fantasma pues en muchos de los proyectos en los que participó no obtuvo crédito como en 'Marathon Man' o 'Heaven Can Wait'.
¡Películas como 'The Last Detail' (1973) y 'Shampoo' (1975), de Hal Ashby, o 'Chinatown' (1974), de Roman Polanski, consagraron su carrera tras lograr nominaciones a los premios de la Academia de Hollywood con cada uno de ellos. Fue la cinta noir de Polanski, protagonizada por Jack Nicholson y Faye Dunaway sobre un detective que investiga un caso de infidelidad, el que le dio el Óscar y el Globo de Oro a mejor guión original. El guionista también trabajó en varios proyectos de televisión como 'The Man from U.N.C.L.E' y 'The Lloyd Bridges Show'.
Fue consultor y guionista del filme protagonizado por Warren Beatty y Dunaway sobre los fugitivos criminales 'Bonnie and Clyde' y Francis Ford Coppola le agradeció haber escrito una de las escenas clave de 'El Padrino'. Towne también se desempeñó como director sin especial éxito en películas como 'Personal Best' y 'Tequila Sunrise'. En 1997 recibió un premio a la trayectoria del Sindicato de Guionistas de Estados Unidos. Algunos de los últimos créditos de su carrera son las primeras dos películas de la franquicia de 'Mission Impossible', el filme 'Ask the Dust' (2006) o la serie 'Welcome to the Basement' (2013-2017).
Uno de sus trabajos más populares fue el de adaptar para la gran pantalla Misión: Imposible. Lo hizo en el guion de sus dos primeras entregas, dirigidas por Brian de Palma y John Woo. Volvería a escribir poco después el guion de otro filme de Tom Cruise, La tapadera, el thriller dirigido por Sidney Pollack. Además, Towne dejó escrito el guion de una serie sobre su mítica Chinatown que si todo se cumple, rodaría David Fincher.
